Hans far ligger bakom de världsberömda verken ”Bilbo: en hobbits äventyr”, publicerad 1937, och ”Sagan om ringen”, publicerad som en trilogi mellan 1954 och 1955.
Under 2000-talet och 2010-talet har verken vunnit en ny publik genom filmatiseringarna av regissören Peter Jackson. Filmtrilogin ”Sagan om ringen” har sammantaget vunnit 17 Oscars.
Christopher Tolkien ritade på 1950-talet många av originalkartorna till ”Sagan om ringen” och efter faderns död 1973 redigerade och utgav han mycket av dennes outgivna material. Det kanske mest kända verket är ”The Silmarillion” från 1977, som är en slags skapelseberättelse och guide till J.R.R. Tolkiens fantasiuniversum.